Nachdem die Region um Bischofszell im 6. oder 7. Jahrhundert besiedelt worden war, dürfte der Bischof von Konstanz, Salomo I. oder Salomo III. , das Chorherrenstift St. Pelagius errichtet haben. Die Ortsbezeichnung Bischoffescella wird jedoch erstmals erst in einer Urkunde vom 15. November 1155 erwähnt. 1460 kam Bischofszell unter die Herrschaft der Eidgenossen, ohne dass der Konstanzer Bischof seine Herrschaftsansprüche aufgegeben hätte. 1529 wurde die Reformation in Bischofszell unter dem Einfluss von Johannes Zwick durchgeführt. Die Stadtkirche wurde fortan für reformierte Gottesdienste verwendet. Als Folge des Zweiten Kappelerkriegs wurde zwei Jahre später bestimmt, dass die katholisch Gebliebenen das Recht bekamen, die Kirche mitzubenützen. Nach dem Zweiten Villmergerkrieg wurden im Diessenhofener Traktat die Rechte und Pflichten am paritätischen Besitztum festgelegt. Die paritätische Nutzung der historischen Kirche von Bischofszell blieb bis in die 1960er Jahre bestehen.
Evangelisch-reformierte Kirchen tragen in der Deutschschweiz meist nur einen Namen aus historischen Gründen. Die Johanneskirche Bischofszell bildet eine Ausnahme. Ihre Widmung bezieht sich auf die biblischen Namensträger: den Evangelisten Johannes, den Lieblingsjünger Jesu sowie den Autor der Offenbarung.
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