El edificio fue diseñado por Diego Rivera, con elementos de la arquitectura azteca, teotihuacana, maya y de Xochicalco. Fue concebido como un santuario para contener su enorme colección de objetos de Mesoamérica, una de las obsesiones del pintor. El interior tiene un estudio que nunca fue utilizado, ya que el edificio fue completado por O'Gorman y la hija de Diego, Ruth Rivera Marín, después de su muerte.
Sólo una pequeña fracción de los 58.000 piezas de la colección de arte prehispánico se encuentra expuesta. Las piezas zapotecas son las más estéticas de la colección. Anahuacalli significa "La casa cerca del valle" en náhuatl, ya que se encuentra en una colina. Desde la terraza de la azotea, se obtiene una bonita vista de los alrededores.
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